В 1777 году на окраине Санкт-Петербурга состоялась закладка храма в честь Рождества святого Иоанна Предтечи. Он был освящён 24 июня 1780 года — в десятилетнюю годовщину Чесменского морского сражения, давшего неофициальное название церкви. Её проект подготовил архитектор Юрий Фельтен, ставший создателем и дворца, расположенного поблизости.
В XIX в Чесменском храме проходили Божественные литургии для постояльцев местной военной богадельни. В 1919 году церковь была закрыта и превращена в склад, её иконы и утварь переданы в Эрмитаж. Зимой 1930 года пожар уничтожил иконостас, созданный по эскизам Юрия Фельтен.
В 1970-х годах церковь была отреставрирована, в ней разместили филиал «Чесменская победа» Центрального военно-морского музея. В 1990 году здание было передано Санкт-Петербургской епархии и освящено через восемь лет.
