Православный приход Биробиджана занимал аварийное здание, в связи с чем в 2003 году было решено построить новое. Работы начались в апреле 2003 года, на Пасху был отслужен молебен перед стартом строительства.
На месте снесённой постройки 28 августа 2005 года уже освятили престол во имя святого апостола Иакова. Он располагался в нижнем храме Благовещенского собора. В том же году, 21 сентября, митрополит Ювеналий освятил главный престол в честь Благовещения Пресвятой Богородицы.
21 сентября 2006 года было освящено здание Социально-просветительского центра Биробиджанский епархии по соседству от собора. Здесь расположены Епархиальное управление, резиденция архиерея, библиотека, благотворительная столовая, конференц-зал, склад церковной утвари, магазин.
