Кукольный театр в Петрозаводске был открыт 15 декабря 1935 года и в течение двух лет находился в составе других учреждений. Его основали актёры Театра рабочей молодёжи, выпускники курсов Сергея Образцова — З.В. Пергамент, А.Д. Коган, К.В. Горожанкин и В.К. Козлова.
Здание для Государственного театра кукол Республики Карелия было построено специально, оно оснащено современным техническим оборудованием. Эта постройка является частью единого ансамбля со зданием Национального театра Республики Карелия.
В 2003 году кукольный театр организовал и провёл Республиканский фестиваль детских и юношеских театров кукол «Куклантида». Его спектакли были несколько раз номинированы на Национальную премию России «Золотая маска».
