Датой строительства этой всемирной известной церкви считается 1165 год. Датировка строительства основана на Житии Андрея Боголюбского, где указано, что тот построил храм в память о своём погибшем сыне — великом князе Изяславе Андреевиче.
Церковь освятили в честь Покрова Богородицы — церковного праздника, который был установлен по инициативе Андрея Боголюбского. Согласно легенде, камень для её строительства привезли из Булгарского царства, которое завоевал князь. Это предположение удалось опровергнуть в результате палеографического исследования белого камня, из которого создана церковь.
Игумен Боголюбова монастыря, к которому была приписана церковь Покрова на Нерли, в 1784 году решил разобрать её на стройматериал. Причиной сноса сооружения он назвал низкую доходность храма. К счастью, средств на разборку церкви не выделили, что и сберегло её для нас. Раньше возле церкви Нерль впадала в Клязьму, но сейчас русла рек своё положение изменили. Для её строительства был сооружён холм, что помогло противостоять затоплению храма во время разливов реки.
С XII века сохранился основной объём церкви, а также резные рельефы на стенах, которые были заменены на гипсовые. Во второй половине XVII столетия храм лишился галерей вокруг основного объёма, которые к тому моменту уже пришли в негодность. Внутренние росписи были сбиты в 1877 году во время поновления. В 1923 году церковь закрыли, в начале 1990-х годов передали местному приходу Иоакима и Анны.
Луг, где находится храм, считается историко-ландшафтным комплексом регионального значения. С 1992 года церковь Покрова на Нерли включена в список объектов Всемирного наследия ЮНЕСКО. 4 октября 2015 года храм освятили вновь, теперь его совместно используют Владимиро-Суздальский музей-заповедник и Русская православная церковь.
